ה-OSS, שבשיא תקופתו מנה 12,000 עובדים, פורק בתום מלחמת העולם השנייה, ובעקבותיו נוסדה בינואר 1946 "קבוצת המודיעין המרכזית" על ידי הארי טרומן; ב-18 בספטמבר1947 נכנס לתוקף חוק הביטחון הלאומי, על פיו נוסדו סוכנות הביון המרכזית והמועצה לביטחון לאומי. ראש הסוכנות החדשה היה האדמירל רוסקו הילנקוטר, כשלצדו היו חלק ממוותיקי ה-OSS.
ב-1949 נחקק חוק סוכנות הביון המרכזית, שהרחיב את סמכויות הסוכנות בצורה משמעותית. בשנים הראשונות לקיומה, פעלה הסוכנות בעיקר במסגרת המלחמה הקרה נגד ברית המועצות וארגון הביון הסובייטי, הק.ג.ב.
על פי חוק מיוחד שהוגדר על ידי הממשל האמריקאי, תפקיד הארגון הוא איסוף מודיעין ותיאום פעולות שמירת הביטחון הלאומי של ארצות הברית. מנהל הארגון וסגנו ממונים ישירות על ידי הנשיא. הפיקוח על פעולות הארגון מבוצע על ידי ועדות שונות של הסנאט ובית הנבחרים, כל פעולות הארגון מבוצעות מחוץ לארצות הברית, אך במקרה הצורך בפעולה פנימית חייב הארגון לתאם את הדבר עם ארגון ה-FBI, האחראי על פעולות הפנים.
הנחיית נשיא (Presidential Finding) היא צו רשמי של נשיא ארצות הברית המהווה תנאי חוקי מחייב לביצוע פעולות חשאיות של ה-CIA, החל ממבצעים היסטוריים וחיסולים כמו אוסאמה בן לאדן ועד להרחבת סמכויות הסייבר ההתקפי ותשתיות הקריטיות תחת ממשל טראמפ.
פעילות נגד המאמצים של סין להגדיל את ההשפעה הגלובלית שלה באמצעות מבצעי השפעה פנימית על דעת הקהל בסין נגד משטרו של שי ג'ינפינג.[4]
פעילות במבצע נחרצות מוחלטת בוונצואלה - ב־The New York Times פורסם כי ה-CIA פרס בחשאי רחפנים חמקניים מעל ונצואלה במשך חודשים שקדמו למבצע. רחפנים אלו שימשו, על פי הדיווח, למעקב אחר תנועותיו של נשיא ונצואלה ניקולס מדורו, ולבניית תמונה מודיעינית מפורטת של שגרת יומו כהכנה למבצע.[5]
תיאורים של ה-CIA קיימים בספרים, סרטים ומשחקי וידאו רבים, בהם המסתמכים, לפחות בחלקם, על אירועים היסטוריים, ואחרים שהם בדיוניים לחלוטין. סדרת הטלוויזיה צ'אק (2007), למשל, בדיונית, ובמרכזה אדם שראה בטעות הצפנות CIA סודיות והפך עקב כך לנכס / התחייבות, ובהמשך לסוכן בסוכנות. הסרט מלחמתו של צ'ארלי וילסון (2007), מבוסס על סיפורם של חבר הקונגרס האמריקני צ'רלי וילסון וסוכן ה-CIA גוסט אברקוטוס, שתמך במוג'אהדין האפגני, והרועה הטוב (2006), סרט ריגול בדיוני שהופק וביים על ידי רוברט דה נירו, מבוסס באופן רופף על פיתוח מודיעין נגדי ב-CIA. הדמות הבדיונית ג'ק ראיין בספריו של טום קלנסי הוא אנליסט של ה-CIA. הסרט האמריקאי השקט של גרהאם גרין עוסק בסוכן CIA הפועל בדרום-מזרח אסיה. בסדרת סרטי ג'יימס בונד, בונד משתף פעולה לעיתים קרובות עם סוכן ה-CIA פליקס לייטר.